Praktisk set helt fra begyndelsen var slottet genstand for tvister og kampe mellem erkebiskopsrådet og monarkerne i Danmark.
Da ærkebiskopens hær i 1259 ødelagde Lilleborgs fæstning i centrum af øen, blev Hammershus hovedkvarter for myndighederne i Bornholm. I 1522 blev fæstningen og hele øen tilbagebetalt som en tilbagebetaling af gæld i 50 år af tyske Luebeck. På det tidspunkt blev den sidste store udvidelse af slottet foretaget, hvilket gav den sin endelige form. På det tidspunkt omfattede hele slottets område ud over kraftige befæstninger også adskillige boligbygninger til hæren, arrestation, slotskirke, køkken, flere kornbakker, stalde og lader og et bryggeri.
Selvom borgen blev bygget i stor højde (ca. 75 meter), formåede bygherren at skabe to drikkevandssøer i Hammershus, der har overlevet til i dag. I begyndelsen af det 17. århundrede, på grund af udviklingen af artilleri, mistede slottet sin strategiske betydning og siden begyndte at falde i ruin. I de følgende århundreder blev murerne i den ødelagte fæstning brugt som byggemateriale af indbyggerne i de omkringliggende landsbyer samt til at bygge en fæstning på øen Christiansø.
Denne betingelse varede indtil 1822, da de danske myndigheder gav slottet status som et monument. For tiden er ruinerne af Hammershus Slot fuldt sikret og udgør en af de største faciliteter af denne type i Nordeuropa. Det er også værd at være opmærksom på den massive middelalderlige stenbro, der fører til ruinerne, som er det eneste monument af denne type, der findes i dag i hele Danmark.